La Salle du Jeu de paume a été construite par Nicolas Creté en 1686, pour que Louis XIV et sa cour puissent jouer au jeu de paume.

Le 20 juin 1789 s’y déroule le Serment du Jeu de paume : les députés du Tiers état, de la Noblesse et du Clergé veulent dissoudre les ordres et créer une Assemblée nationale pour mettre fin à la Monarchie absolue, ils prêtent serment de ne jamais se séparer avant d’avoir rédigé une Constitution. Le bâtiment appartenant à des particuliers est tout en longueur (29 × 10 m).
Les murs sont peints en noir afin d’aider les joueurs à mieux voir les balles et le plafond bleu est parsemé de fleurs de lys.

Après l’Empire et la Restauration, la Monarchie de Juillet est un moment de réconciliation de la nation avec la révolution de 1789. La Salle du jeu de paume devient un bien national en 1793.
Les peintres Antoine-Jean Gros en 1804, puis Horace Vernet (sous le règne de Louis-Philippe) reçoivent l’autorisation d’y installer leur atelier.
Durant le Second Empire, la salle est affermée à un fonctionnaire de la Préfecture de police qui y installe un tripot pour les officiers de la garde. Il fait faillite peu de temps après et la salle est abandonnée. Elle est classée au titre des monuments historiques le 22 mars 1848 (c’est le premier lieu en France faisant l’objet d’un arrêté de protection).

En 1879, l’architecte Edmond Guillaume entreprend la restauration de la salle, pour en faire un lieu de mémoire. Il y érige un édicule dorique soutenu par deux colonnes, où est posé sur le fronton, un coq gaulois en bronze doré d’Auguste Cain. Dessous, il place la statue en marbre de Jean Sylvain Bailly (Président de la nouvelle assemblée nationale). Des bustes représentant les principaux acteurs du 20 juin 1789, sont alignés le long du mur. Sur une frise autour de la salle sont peints les noms des signataires du serment et sur le mur du fond, le peintre Luc-Olivier Merson a réalisé une interprétation du tableau inachevé de Jacques-Louis David dans le format d’origine.

Le 20 juin 1883, les Républicains transforment la salle en Musée de la Révolution française.
Elle a été entièrement rénovée en 1989, à l’occasion du bicentenaire de la Révolution.
Actuellement, elle est sous la responsabilité de l’Établissement public du château, du musée et du domaine national de Versailles.